Дата постройки последнего здания: 1729-1743   см. фотографии объектов той же эпохи

Впервые упоминается в 1626 как клетская деревянная церковь в Рыбной слободе. Настоящая каменная церковь с приделами Митрофана Воронежского и Петропавловским построена вместо сгоревшей деревянной. Закрыта в 1918, утрачены завершения, верхние ярусы колокольни, интерьер. Здание использовалось различными организациями. В настоящее время возвращена верующим, богослужения возобновлены в 2001.

В 1763 во время пожара, уничтожившего центральную часть Твери, в церкви сгорели священник и прихожане (около 30 человек).