Основан прп. Ферапонтом Белозерским по просьбе можайского князя Андрея Борисовича. Периоды процветания пережил в сер. XVI в., когда его архимандрит Макарий стал митрополитом Московским, и во 2-й пол. XVII в., благодаря пожертвованиям патр. Иоакима (Савелова), происходившего родом из Можайска. На средства патриарха были выстроены ныне существующая шатровая колокольня с усыпальницей Савеловых, каменные келейные корпуса и ограда с башнями. Монастырь был сильно разорен в годы Смуты и в 1812, в XIX в. многие постройки были перестроены. Окончательно закрыт в 1929, занят под жилье и производство. В 1960-х часть построек отреставрирована. Возвращен верующим в 1993, ведутся ремонтные работы.

Четырёхстолпный пятиглавый каменный храм на подклете, построенный на вклад бывшего настоятеля монастыря, а в то время митр. Новгородского Макария. Первоначально был окружен 2-ярусными галереями, в которых помещались приделы Макария Египетского и Усекновения Предтечи. Сильно перестроен в сер. XVIII в. Закрыт в 1929. В 1960-х отреставрирован, причем галереи были разобраны. В нач. 2000-х отремонтирован.

В настоящее время в соборе мощи прп. Ферапонта Белозерского (+1426).